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鱼类集体行为的反捕食智慧

2021-12-29 06:36

来源：澎湃新闻·澎湃号·湃客

原创 Cell Press CellPress细胞科学收录于话题#Cell Press青促会述评 86 个 #Current Biology 18 个

生命科学

Life science

作为世界领先的全科学领域学术出版社，细胞出版社特与“中国科学院青年创新促进会”合作开设“青促会述评”专栏，以期增进学术互动，促进国际交流。

2021年第四十七期（总第84期）专栏文章，由中国科学院水生生物研究所副研究员俞丹，就Current Biology中的论文发表述评。

动物的集体行为研究是一个非常有趣且复杂的话题。非洲草原上肆意奔腾的马群，天空中成群结队翱翔的鸟群，铺天盖地迎面而来的昆虫，当然还有翻涌追逐的鱼群都是集体行为研究的典型代表。动物集体发生的同步行为不仅可以帮助它们有效躲避捕食者，增加生存率，同时也能为自身获得更多的捕食机会。尽管行为学家对众多集体行为的现象和机制进行了研究和解析，但自然条件下的捕食者-猎物互作研究还未大规模展开，已有的少数研究主要集中在猎物的响应和适合度分析。在捕食者攻击的情况下，猎物产生的集体行为的功能以及反过来对捕食者具有什么样的影响，还鲜少被研究。

近日，德国莱布尼茨淡水生态与内陆渔业研究所Carolina Doran博士所在团队利用墨西哥蒂帕市附近含硫化物的泉水生态系统，以栖息其中的两种捕鱼鸟类（翠鸟绿鱼狗，Chloroceryle americana；大食蝇霸鹟，Pitangus sulphuratus）和鱼类野花鳉(Poecilia sulphuraria)为例，发现了野外条件下鱼类集体行为的反捕食作用。研究发现，当捕食者鸟类接近或攻击鱼群时，最靠近捕食者的鱼率先潜水，并用尾鳍摆动来扰乱水面，相邻个体会立刻产生同样的行为，由此产生的水面扰动就会像波浪一样远离捕食者，这样的波可以称为鱼波（fish waves，图1E）。研究者通过录像对这些鱼波的特征进一步分析发现，鱼波的间隔长度显著小于随机生成的间隔长度，且间隔长度不随间隔数的变化而变化（图2）。

▲图1 集群的猎物和鸟类捕食者。

在含硫化氢泉水的栖息地(A)，野花鳉(Poecilia sulphuraria)在水面聚集成群(D)。在被捕食者鸟类攻击时，例如绿鱼狗(Chloroceryle americana, B) 和大食蝇霸鹟(Pitangus sulphuratus, C)，野花鳉会集体潜水 (E)，从而产生显而易见的表面波。摄影 Juliane Lukas

▲图2 波的间隔长度。

在鸟类攻击后产生的一系列波中，时间间隔长度(条形图显示平均值±标准差)不随间隔数变化而变化 (5次攻击产生的n=224波间隔)。虚线表示平均间隔长度(3.6 s)。

两种捕食者鸟类（绿鱼狗和大食蝇霸鹟）发起攻击后产生的鱼波特征具有明显的物种特异性。绿鱼狗比大食蝇霸鹟产生更多的鱼波数 (图3A)，且攻击后的等待时间更长(图3B)，因此大食蝇霸鹟的攻击频率更高 (图3C)，但两个物种具有相似的鱼类捕获率(图3D)。对于绿鱼狗来说，研究者们发现攻击后的等待时间随着攻击后鱼波数的增加而显著增加(图3E)，但捕获成功率不受鱼波数的影响(图3F)。

▲图3 鱼波及其对鸟类捕食行为的影响。

当被捕食者鸟类攻击时，野花鳉会做出集体潜水的反应。数千条鱼集体潜水看起来就像是水面上的水波。我们发现两种常见捕鱼鸟类，绿色的翠鸟绿鱼狗和大食蝇霸鹟，攻击后产生的鱼波特征具有种特异性差异，包括鱼波数 (A)，攻击后的等待时间(B)，攻击频率 (C)和捕获率(D)。对于绿鱼狗的攻击，我们进一步发现它们经历的鱼波数越多，等待下一次攻击的时间则越长(E)，但不会影响其成功率。A-D图中的条形图包括四分位数范围的中位数和种间统计差异。E和F中的虚线表示原始数据的模型预测回归拟合值。

随后，为了验证鱼波导致捕食者鸟类攻击后等待时间延长的假设，研究者们进一步利用弹弓产生的实验性射击来研究对鸟类捕食行为的影响，这种实验性射击与绿鱼狗的攻击类似，可引发相似的鱼波特征（图 4A）。结果发现，实验性射击产生波的情况下，大食蝇霸鹟发起下一次攻击的平均等待时间近乎翻倍 (对照组：21.9s，实验组：42.9s)，支持了捕食者鸟类攻击后波的发生和等待时间延长之间的因果联系。同样，大食蝇霸鹟攻击后的等待时间随着攻击后波数的增加而显著增加(图4C) ，且其捕获成功率随着波数的增加而降低(图4D)。此外，研究者们发现与没有波的对照组相比，大食蝇霸鹟在波存在时会更频繁地更换栖木。

▲图4 绿鱼狗攻击或实验性射击引起的鱼波特征及其对鸟类捕食行为的影响。

(A) 根据定制跟踪算法获得的平均波前速度(“波速”)和大于1平方米的波覆盖面积(“波大小”)。绿鱼狗攻击产生的波和我们用弹弓在水面上射击小物体产生的波一样多。绿鱼狗攻击和实验性射击产生的波的速度和面积都没有区别。图中每个点表示由绿鱼狗攻击(绿色)或实验射击(灰色)发起的单个波。(B) 通过将小物体射入鱼群(射击组)或靠近鱼群(对照组)，我们可以选择性地诱导出波。(C) 在实验性射击诱导波时，我们发现大食蝇霸鹟会显著增加等待时间。与图3E中对绿鱼狗的观察结果相似，经历的波数越多，它们在发动下一次攻击之前等待的时间就越长。(D) 在大食蝇霸鹟中，攻击成功率随着观察到的波数的增加而减少。C和D中的虚线表示原始数据的模型预测回归拟合值。

总的来说，鱼类集体行为产生的波不仅降低了捕食者的攻击频率和捕食成功率，同时长期的进化也使鸟类适应了这种波的存在，聪明的鸟类也会等到风平浪静时再次伺机而动。不得不说，鱼群集体潜水产生的波具有很好的反捕食效果，体现了集体行为的智慧。当然，从感官层面来说，鱼类集体潜水的行为可能只是造成了捕食者的“困惑效应”（Confusion effect），抑或是一种感知广告。未来还需要更多的研究来回答这些功能的相对重要性，以及参与集群行为的个体数量是否会影响捕食者的反应。上述工作于12月22日发表在Cell Press旗下旗舰刊Current Biology上。

论文摘要

近年来，动物的集体行为引起了极大关注，许多研究探讨了个体之间的局部互作如何引起整群特征响应。但是，集体行为的功能研究仍然较少，特别是在野外条件下，只有少数研究调查了在捕食者攻击的情况下集体行为带来的适应性好处。这方面研究的缺乏其实是不足为奇，因为野外条件下捕食者-猎物的相互作用是很难观察到的。此外，最近关于捕食者-猎物互作的研究主要集中在猎物的集体行为上，而鲜少关注捕食者的行为（参考Ioannou et al.和Handegard et al.）。在野外条件下，我们研究了当捕食者鸟类攻击鱼群时，鱼群会通过集体潜水的方式在水面产生波浪来达到反捕食的作用。这是由成千上万的鱼群一起产生的波，显而易见且具有重复性和节奏性，持续时间可长达2分钟。通过实验性射击诱导产生的波使捕食者鸟类发起下一次攻击的等待时间增加了一倍，因此大幅降低了攻击频率。在一种捕食者鸟类中，发现捕获率随着波数的增加而降低，与对照组相比，鸟类更频繁地更换栖木来应对波的出现，表明它们把攻击指向了其他地方。总之，这些结果支持鱼波具有反捕食功能。捕食者攻击延迟可能是困惑效应的结果或是作为感知广告的波的结果，这还需要进一步探索。

The collective behavior of animals has attracted considerable attention in recent years, with many studies exploring how local interactions between individuals can give rise to global group properties. The functional aspects of collective behavior are less well studied, especially in the field, and relatively few studies have investigated the adaptive benefits of collective behavior in situations where prey are attacked by predators. This paucity of studies is unsurprising because predator-prey interactions in the field are difficult to observe. Furthermore, the focus in recent studies on predator-prey interactions has been on the collective behavior of the prey rather than on the behavior of the predator (but see Ioannou et al. and Handegard et al.). Here we present a field study that investigated the anti-predator benefits of waves produced by fish at the water surface when diving down collectively in response to attacks of avian predators. Fish engaged in surface waves that were highly conspicuous, repetitive, and rhythmic involving many thousands of individuals for up to 2 min. Experimentally induced fish waves doubled the time birds waited until their next attack, therefore substantially reducing attack frequency. In one avian predator, capture probability, too, decreased with wave number and birds switched perches in response to wave displays more often than in control treatments, suggesting that they directed their attacks elsewhere. Taken together, these results support an antipredator function of fish waves. The attack delay could be a result of a confusion effect or a consequence of waves acting as a perception advertisement, which requires further exploration.

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述评人简介

俞丹

中国科学院水生生物研究所副研究员

yudan@ihb.ac.cn

俞丹，博士，中国科学院水生生物研究所鱼类行为与进化课题组副研究员，湖北省自然资源研究会会员。主要从事鱼类生态学与进化生物学研究，重点关注气候变化对鱼类种群历史动态及分布格局的影响、东亚淡水鱼类的起源和进化。目前在BMC Evolutionary Biology、Behaviour、Hydrobiologia和BMC Ecology and Evolution等进化生物学、行为学和生态学期刊上发表SCI论文20余篇。

Dan Yu, Ph.D., Associate professor of Fish Behavior and Evolution, Institute of Hydrobiology, Chinese Academy of Sciences. Member of Hubei Natural Resources Research Association. Her major research interests include fish ecology and evolutionary biology, with current focusing on the effects of climate change on fish population dynamics and distribution patterns, and the origin and evolution of the East Asian freshwater fishes. She has published more than 20 SCI papers in BMC Evolutionary Biology, Behaviour, Hydrobiologia and BMC Ecology and Evolution, etc.

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