中科院动物所赵喆述评：不完美蚂蚁拟态有助于跳蛛的区域适应

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生命科学Life science

作为世界领先的全科学领域学术出版社，细胞出版社特与“中国科学院青年创新促进会”合作开设“青促会述评”专栏，以期增进学术互动，促进国际交流。

2023年第十七期（总第145期）专栏文章，由中国科学院动物研究所副研究员、中国科学院青年创新促进会会员 赵喆，就 iScience 中的论文发表述评。

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贝氏拟态（Batesian mimicry）是反捕食适应和自然选择的一个典型例子。拟态物种通过对同域“不好惹”的模式物种的形态特征和身体颜色的模仿以获得保护，这种现象已在蝴蝶、蛇和食蚜蝇等类群中被广泛观察和研究。尽管目前对形态拟态进行了许多研究，但对于行为拟态还没有给予足够的关注。

拟蚁属于令人印象深刻的贝氏拟态，通过模仿蚂蚁获得生态效益，这归因于蚂蚁的广泛存在和拥有多种进攻和防御策略。目前，以蚁蛛为代表的一些跳蛛物种已被证明在形态、肢体运动和整体行为模式上完美地模仿了同域的蚂蚁，并且这种完美拟态被证实了可以有效保护模仿者。我们通常认为完美拟态是最优选择，因为能够欺骗捕食者，从而降低模仿者的被捕食风险。然而，“不完美”拟态现象在自然界中大量存在，这导致了多种假说的发展，以解释不完美拟态的维持机制，如多模型假说和多重捕食者假说。

多模型假说认为，拟态种从模仿多个被模仿物种中获得种群扩大等优势：如果不同的拟态对象占据不同的栖息地，模仿者就能扩张到更大的区域；如果拟态对象的栖息地重叠，模仿者能从多个拟态对象处获得多重保护；而多重捕食者假说认为，在拟态对象的专化捕食者和趋避者的多重选择压力下，不完美拟态可能是更好的选择：前者可能捕食相似度低的模仿者，不完美模仿者受到放松选择，而后者可能尽量规避相似度高的模仿者，促进模仿的精确性。

最近，来自北京大学生命科学学院的张蔚研究员团队通过对生活在海南地区的科氏翠蛛Siler collingwoodi类似蚂蚁的行为模式和绚丽的体色进行量化研究，揭示了不完美拟态的本质。科研人员介绍了行为拟态这一相对较新的拟态研究领域，并证明科氏翠蛛的行为模式模仿了同域分布的多个蚂蚁物种，以改善不准确的静态视觉相似性，从而支持了“多模型假说”。研究人员还发现科氏翠蛛的体色参与了背景伪装，并通过行为学实验揭示了科氏翠蛛结合行为拟态和背景匹配来降低其被捕食风险，探讨了为什么不完美拟态可以在自然环境中得以维持。该研究于2023年5月17日以“Imperfect ant-mimicry contributes to local adaptation in a jumping spider”为题在线发表于Cell Press细胞出版社旗下期刊iScience上。

▲图1 A 蜘蛛和蚂蚁等实验样品及采集地；B 不完美拟蚁的科氏翠蛛和完美拟蚁跳蛛T. maxillosus的形态表型对比；C 科氏翠蛛栖息地的两种主要寄主植物。

科研人员分别在海南岛南部四个地区收集了科氏翠蛛、1种非拟蚁跳蛛和5种蚂蚁，以及1种捕食者跳蛛和1种螳螂作为天敌用于开展研究（图1）。

首先，科研人员将科氏翠蛛的行为特征与假定的蚂蚁拟态对象和非拟态蜘蛛的行为特征进行了比较（图2，3）。发现科氏翠蛛在轨迹特征、运动速度、腹部摆动和抬前足等方面的行为特征与多个蚂蚁物种高度相似，表明科氏翠蛛通过行为要素动态地模仿了与其共存的多种蚂蚁。该分析结果支持了不完美拟态理论中的多模型假说，证明科氏翠蛛通过提高动态拟态的相似性以改善静态视觉要素上与拟态对象的差异。

▲图2 A 蚂蚁、科氏翠蛛、非拟蚁跳蛛的整体行为模式，蚂蚁和科氏翠蛛显示出“走走停停的”模式；B 两种跳蛛和五种蚂蚁的轨迹；C基于蜘蛛和蚂蚁的运动轨迹和运动速率相关参数的主成分分析结果显示科氏翠蛛与蚂蚁的运动相似度很高，而非拟蚁跳蛛的相似度最小；D 科氏翠蛛和假定的蚂蚁模型之间的运动相似性总结，支持了多模型假说。▲图3 蚂蚁与科氏翠蛛和非拟蚁跳蛛的步态分析。A 在运动或静止时，蜘蛛和蚂蚁的前肢或触角与头部的相对高度比较；B 在静止或运动条件下，前足或触角高于头部的概率；C 不同运动速率下的腹部相对于头部位置的统计。

然后，科研人员通过背景匹配分析探索了促进鲜艳体色的机制，结果表明科氏翠蛛的体色参与了背景伪装（图4）。

▲图4 以跳蛛视角进行蜘蛛和植物之间的反射光谱和颜色对比。A科氏翠蛛、非拟蚁跳蛛和蚂蚁的主要颜色斑块的图示；B寄主植物的彩色斑块；C所有被测物种的反射光谱；D色彩对比。结果显示科氏翠蛛比非拟蚁跳蛛有更好的伪装效果。

最后，研究人员以专食蜘蛛的捕食者跳蛛和食性广泛的螳螂作为天敌进一步开展了反捕食实验（图5），结果表明科氏翠蛛结合运动模仿和背景匹配可有效降低其被捕食的风险，从而揭示了这种不完美拟态的贝氏拟态的本质。

▲图5 不同物种及经过处理的科氏翠蛛的反捕食测试。A，B 捕食者跳蛛首先关注科氏翠蛛和非拟蚁跳蛛的几率相等，但对非拟蚁跳蛛的评估时间明显较长，表明其被攻击可能性更高；C, D 螳螂首先关注科氏翠蛛和非拟蚁跳蛛的几率相等，并关注两者的时长也相近，表明科氏翠蛛和非拟蚁跳蛛的捕食风险相类似；E 对科氏翠蛛个体进行处理以解析蚂蚁拟态和体色伪装在反捕食中的作用；F 捕食者跳蛛花在评估前足移除个体上的时间明显长于完整个体和去除体色的个体，这表明类似蚂蚁的行为特征有助于降低科氏翠蛛的被捕食风险。

综上所述，该研究结合性状量化和行为学实研究了科氏翠蛛对蚂蚁的行为拟态及对植物寄主的颜色伪装，综合分析了在自然选择的作用下形成的不完美拟态现象，为理解这一选择压力驱动下的复杂生物学现象提供了一个生动有趣的例子。

问题：

1. 据我所知，在拟蚁类蜘蛛中，除了最常见的跳蛛科 Salticidae ，还有圆颚蛛科 Corinnidae 中的一些种类。但我们先前关注更多都是“完美拟态”现象，本研究关注的“不完美”拟态物种看来也具有相当的生态优势，尤其是利用动态拟态以改善不准确的静态视觉相似性让我印象深刻。那动态运动拟态本身是一种针对静态拟态不足的补偿效应吗？还是两种完全不同的适应策略？

曾华：不完美拟态现象在自然界也是广泛存在的。相对于完美拟态，不完美拟态可能是一种还处于演化的中间态，也可能因其特殊优势而有其存在的意义。以本课题为例，模仿多种蚂蚁可能让科氏翠蛛有机会有更广阔的栖息地，也可能受到不同蚂蚁物种的多重庇护，归其根本对于科氏翠蛛这个模仿者而言都是具有重要意义的。

另一方面，行为拟态和形态拟态（以颜色、外形为主的静态要素）在不同物种中可能互作关系也有所差异。以“完美拟态”的蚁蛛属和一些食蚜蝇物种为例，其从形态、体色、行为上都与其拟态对象高度相似，结合了静态和动态多重要素；而我们的研究对象行为上与拟态对象高度相似，但体色差异明显，而其绚丽的体色又因背景匹配起到了伪装的作用。以此看来，不同形式的拟态、保护色、伪装等并不是相互独立、互斥的防御机制，有时单一要素即已足够高效，有时多种策略可以共同发挥作用。

2. 静态的形态拟态通常被认为是由遗传决定的，那动态行为拟态是否有蜘蛛后天学习的因素，其遗传是单纯由基因控制的吗？

曾华：体色是的静态拟态的重要组成要素，有研究支持体色是由遗传决定的；在其他一些类群的研究里，发现环境因素也可能对于体色有所影响。例如已有研究发现偏瞳蔽眼蝶（Bicyclus anynana）和鹿眼蛱蝶(Junonia coenia）在旱季和雨季展示了不同的翅花纹。但关于本研究中科氏翠蛛的行为拟态，由于我们没有开展相关研究，这个问题暂时还回答不了。

3. 基于本研究，我们知道了蜘蛛的拟蚁行为既包括形态模仿也包括运动行为模仿，那行为拟态会不会扩展到习性的改变，我们都知道蚂蚁是典型的社会性昆虫，那未来有没有可能发现蜘蛛模仿蚂蚁的社会性行为？

曾华：这是个非常有趣的问题。在演化的历史长河中，自然界常常出现许多奇妙的现象。这种现象是有可能的。以陈占起老师研究团队2018年发表于Science的研究Prolonged milk provisioning in a jumping spider为例（https://www.science.org/doi/10.1126/science.aat3692），他们发现Toxeus magnus这种跳蛛物种有以家族为单位生活的现象，并且雌蛛(mother spider)会给幼蛛提供长时间的亲代抚育。这项研究也改变了我们以往对哺乳动物、亲代抚育等重要生物学问题的认知，是一项了不起的重要发现！

论文摘要

拟蚁是在自然选择和环境适应下演化出的一种卓越的防御策略。但目前，我们对不完美的拟蚁现象仍知之甚少。本研究中，我们整合性状量化和行为学实验来研究科氏翠蛛（Siler collingwoodi）的不完美拟蚁现象。我们首先进行了轨迹和步态分析，以表明科氏翠蛛的行为特征与多个蚂蚁物种相似，支持不完美拟态中的多模型假说。然后，我们进行了背景匹配分析，揭示了科氏翠蛛的体色可能参与了背景伪装。我们进一步开展了反捕食试验，发现科氏翠蛛的被捕食风险显著低于非拟态跳蛛，表明可是翠蛛的不完美拟态起到了贝氏拟态的保护作用。我们的研究结果定量地证明了科氏翠蛛结合了拟态和伪装的御敌策略，从而揭示了这一个由自然选择驱动的复杂现象的重要生态学意义。

Putative ant mimicry is a remarkable example of an evolutionary strategy that can be well integrated into the framework of natural selection and adaptation. However, challenges remain in understanding imperfect ant mimicry. Here, we combine trait quantification and behavioral assays to investigate imperfect ant mimicry in the jumping spider Siler collingwoodi. We performed trajectory analysis and gait analysis to show that the locomotor characters of S. collingwoodi generally resemble those of the putative ant models, supporting the multiple models hypothesis. We then performed background-matching analysis, revealing that body coloration may be involved in background camouflage. We further carried out antipredation assays and found that S. collingwoodi had a significantly lower risk of predation than nonmimetic salticids, suggesting an overall protective effect of Batesian mimicry. Our findings quantitatively demonstrate a combination of mimicry and camouflage in S. collingwoodi and thus highlight the significance of a complex phenomenon driven by natural selection.

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述评人简介

赵 喆

中国科学院动物研究所副研究员

中国科学院青年创新促进会会员

zhaozhe@ioz.ac.cn

赵喆，博士，副研究员，中国科学院动物进化与系统学重点实验室，无脊椎动物研究组。中国动物学会蛛形学专业委员会秘书长，中国科学院青年创新促进会2019届会员。主要从事无脊椎动物（蜘蛛）的多样性及演化机制研究，涉及整合分类、系统进化、动物地理等研究方向。目前在Systematic Biology、Ecography、Zoological Research、Zootaxa和Zookeys等国际知名专业期刊上发表学术论文30余篇。2020年获得第一届中国动物学会长隆（启航）奖。

Zhe Zhao, PhD, Associate Researcher, Invertebrate Research Group, Key Laboratory of Zoological Systematics and Evolution, Chinese Academy of Sciences. Secretary-General of the Arachnological Society of China. Member of the Youth Innovation Promotion Association CAS since 2019. Mainly engaged in research on the diversity and evolution mechanism of invertebrates (spiders), including integrated taxonomy, phylogeny, zoogeography, etc. He has currently published more than 30 scientific papers in internationally renowned journals such as Systematic Biology, Ecography, Zoological Research, Zootaxa and Zookeys, etc. In 2020, he won the first Chimelong (Sailing) Award of the Chinese Zoological Society.

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